Состояние популяций медоносных пчёл Apis mellifera L. при росте пестицидной нагрузки в агроценозах

   В настоящее время общепризнано, что пестициды играют существенную роль в снижении численности насекомых, которое наблюдается по всему миру. Проведён анализ причин беспрецедентных потерь пчелиных семей Apis mellifera L. при использовании средств защиты растений в агроценозах. Обобщается текущее состояние знаний по оценке влияния пестицидов на нецелевые объекты: медоносных пчёл и другие виды пчелиных – опылителей растений. Описаны механизмы и особенности избирательного воздействия инсектицидов из группы неоникотиноидов, бутенолидов и на основе фипронила. Помимо прямого летального воздействия наблюдается снижение жизнеспособности и последующая гибель пчелиных семей в результате изменения когнитивных способностей рабочих пчёл, репродуктивного потенциала маток и трутней, изменения иммунного статуса пчелосемьи и этологических характеристик насекомых. Приведены примеры негативного влияния на популяции медоносных пчел различных регионов Российской Федерации при использовании пестицидов в агроценозах. Отмечена роль органического сельского хозяйства в сохранении медоносных пчёл и других опылителей, обеспечивающих получение сопоставимого с системой интегрированной защиты растений урожая энтомофильных культур. Изложены меры предотвращения сокращения популяций медоносных пчёл в результате пестицидных токсикозов: 1) соблюдение требований нормативно-правовых документов; 2) обеспечение пасек оптимальной кормовой базой; 3) исключение высокотоксичных инсектицидов из программ защиты энтомофильных культур; 4) реализация адаптивного потенциала медоносных пчёл в меняющихся экологических условиях окружающей среды; 5) переход к органическому земледелию при возделывании энтомофильных культур.

1. Threat Ahead? An Experts’ Opinion on the Need for Red Lists of Bees to Mitigate Accelerating Extinction Risks – The Case of Austria / S. Kratschmer, H. Zettel, E. Ockermüller [et al.] // Bee World. – 2021. – Vol. 98, N 3. – P. 74–77. – DOI: 10.1080/0005772X.2021.1940734.

2. Sаnchez-Bayo F., Wyckhuys K. A.G., Sаnchez-Bayo F. Worldwide decline of the entomofauna : A review of its drivers // Biological Conservation. – 2019. – Vol. 232. – P. 8–27. – doi: 10.1016/J.BIOCON.2019.01.020.

3. Safeguarding pollinators and their values to human well-being / S. Potts, V. Imperatriz-Fonseca, H. Ngo [et al]. // Nature. – 2016. – Vol. 540. – P. 220–229. – doi: 10.1038/nature20588.

4. Lu C., Warchol K.M., Callahan R.A. In situ replication of honey bee colony collapse disorder // Bull Insectol. – 2012. – Vol. 65. – Р. 99–106.

5. A national survey of managed honey bee 2015–2016 annual colony losses in the USA / K. Kulhanek, N. Steinhauer, K. Rennich [et al.] // Journal of Apicultural Research. – 2017. – Vol. 56. – P. 328–340. – doi: 10.1080/00218839.2017.1344496.

6. Honey bee colony loss rates in 37 countries using the COLOSS survey for winter 2019–2020: the combined effects of operation size, migration and queen replacement / A. Gray, N. Adjlane, A. Arab [ et al.] // Journal of Apicultural Research. – 2023. – Vol. 62, N 2. – P. 204–210. – DOI: 10.1080/00218839.2022.2113329.

7. A review of the effects of agricultural intensification and the use of pesticides on honey bees and their products and possible palliatives / D.C. Blettler, J. A. Biurrun-Manresa, G. A. Fagúndez // Spanish Journal of Agricultural Research. – 2022. – Vol. 20, N 4. – Р. 40–51.

8. Пономарев А. Отравление пчел пестицидами в России. Уроки 2019 года. [Электронный ресурс]. – URL: https://naturalbeekeeping.ru/articles/otravlenie-pchel-pestitsidami-v-rossii-uroki-2019-goda/ (дата обращения: 20. 03. 2023).

9. Любимов А. Угрожает ли массовая гибель пчел продовольственной безопасности страны // Российская газета – Экономика Сибири. – 2023. – № 92. [Электронный ресурс]. – URL: https://rg.ru/2023/04/27/reg-sibfo/ugrozhaet-li-massovaia-gibel-pchel-prodovolstvennoj-bezopasnosti-strany.html (дата обращения: 12. 08. 2023).

10. Наумкин В.П., Велкова Н.И. Антропогенное воздействие на медоносные растения и пчёл // Пчеловодство. – 2023. – № 3. – С. 4–6.

11. Bee pollination outperforms pesticides for oilseed crop production and profitability / C. Rui, B. Vincent, P. Thomas[et al.] // Proc. R. Soc. B. – 2019. – Vol. 286. – P. 1550–1550. – doi: 10.1098/rspb.2019.1550.

12. Perrot T., Bretagnolle V., Gaba S. Environmentally friendly landscape management improves oilseed rape yields by increasing pollinators and reducing pests // Journal of Applied Ecology. – 2022. – Vol. 59. – Р. 1825–1836. – doi: 10.1111/1365-2664.14190.

13. Neonicotinoid pesticide applications affect pollinator abundance and visitation, leading to implications for sunflower production (Helianthus annuus L.) / M. S. Saleem, M. F. Akbar, M. A. Javed, A. Sultan // Cogent Food & Agriculture. – 2023. – Vol. 9, N 1. – P. – DOI: 10.1080/23311932.2023.2258773.

14. Leach A., Pecenka J., Kaplan I. Does IPPM bear fruit? Evaluating reduced-risk insecticide programmes on pests, pollinators and marketable yield // Journal of Applied Ecology. – 2022. – Vol. 59. – P. 2993–3002. – doi: 10.1111/1365-2664.14294.

15. Соловьева Л.Ф. Исследование опасности пестицидов для пчел // Пчеловодство. – 2003. – № 2. [Электронный ресурс] – URL: https://beejournal.ru/borba-s-boleznyami-i-vreditelyami/2893-issledovanie-opasnosti-pestitsidov-dlya-pchel.

16. Quantifying the impact of pesticides on learning and memory in bees / H. Siviter, J. Koricheva, M.J.F. Brown [et al.] // J. Appl. Ecol. – 2018. – Vol. 55. – P. 2812–2821. – doi: 10.1111/1365-2664.13193.

17. The weakest link: Haploid honey bees are more susceptible to neonicotinoid insecticides / A. Friedli, G. R.Williams, S. Bruckner [et al.] // Chemosphere. – 2020. – Vol. 42. – doi: 10.1016/j.chemosphere.2019.125145.

18. Negative effects of neonicotinoids on male honeybee survival, behaviour and physiology in the field / L. Straub, L. Villamar-Bouza, S .Bruckner [et al.] // Journal of Applied Ecology. – 2021. – Vol. 58. – P. 2515–2528. – doi: 10.1111/1365-2664.14000.

19. Demortain D. The science behind the ban: the outstanding impact of ecotoxicological research on the regulation of neonicotinoids // Current Opinion in Insect Science. – 2021, Vol. 42. – P. 2-17. – doi: 10.1016/j.cois.2021.02.017.

20. Uh P., Brühl C.A. The Impact of Pesticides on Flower-Visiting Insects: A Review with Regard to European Risk Assessment // Environ Toxicol Chem. – 2019. – Vol. 38. – P. 2355–2370. – doi: 10.1002/etc.4572.

21. Multiple routes of pesticide exposure for honey bees living near agricultural fields / C.H. Krupke, G.J. Hunt, B.D. Eitzer [et al.] // PLoS One. – 2012. – Vol. 7. – e29268.

22. EFSA Review of the evidence on bee background mortality/ EFSA Panel on Plant Protection Products and their Residues (PPR) / A.H. Jerez, P. Adriaanse, Ph. Berny [et al.] // EFSA Journal. – 2022. – Vol. 20, N. 1.

23. Seed treatment with neonicotinoid insecticides does not affect the foraging behavior of honey bees / K. Chandrakumara, K. Muralimohan [et al.] // Apidologie. – 2023. – Vol. 54 (29). – doi: 10.1007/s13592-023-01007-x.

24. Wood T.J., Goulson D. The environmental risks of neonicotinoid pesticides : A review of the evidence post 2013 // Environ Sci Pollut Res. – 2017. – Vol. 24. – P. 17285–17325.

25. Rortais A., Arnold G., Dorne J.-L. Risk assessment of pesticides and other stressors in bees: Principles, data gaps and perspectives from the European food safety authority // Science of the Total Environment. – 2017. – Vol. 587. – P. 524–537.

26. O’Neal S., Anderson T.D., Wu-Smart J.Y. Interactions between pesticides and pathogen susceptibility in honey bees // Current Opinion in Insect Science. – 2018. – Vol. 26. – P. 57–62. – doi: 10.1016/j.cois.2018.01.006.

27. Long-term field-realistic exposure to a next-generation pesticide, flupyradifurone, impairs honey bee behaviour and survival / S. Tosi, J. C. Nieh, A.Brandt [et al.] // Communications Biology. – 2021. – Vol. 4, No. 1. – P. 805. – doi: 10.1038/s42003-021-02336-2.

28. Unravelling the molecular determinants of bee sensitivity to neonicotinoid insecticides / C. Manjon, B.J. Troczka, M. Zaworra [et al.] // Current Biology. – 2018. – N 28. – Р. 1137–1143. – doi: 10.1016/j.cub.2018.02.045.

29. Field rates of Sivanto (flupyradifurone) and Transform(R) (sulfoxaflor) increase oxidative stress and induce apoptosis in honey bees (Apis mellifera L.) / P. Chakrabarti, E.A. Carlson, H.M. Lucas [et al.] // PLoS One. – 2020. – Vol.15. – doi: 10.1371/journal.pone.0233033.

30. Exposure to thiamethoxam during the larval phase affects synapsin levels in the brain of the honey bee / D.A. Tavares, T.C. Roat, E.C.M. Silva-Zacarin [et al.] // Ecotoxicology and Environmental Safety. – 2019. – Vol. 169. – P. 523–528. – doi: 10.1016/j.ecoenv.2018.11.048.

31. Apitox - The COLOSS Task Force to Investigate the Impact of Pesticides on Bees / N.S. Delso, P. Mędrzycki, F. Sgolastra [et al.] // Bee World. – 2022. – Vol. 99, N 1. –P. 32–34. – DOI: 10.1080/0005772X.2021.2016291.

32. Калинникова Т.Б., Гатиятуллина А.Ф., Егорова А.В. Токсическое действие пестицидов на пчел : обзор // Российский журнал прикладной экологии. – 2021. – № 3 (27). – С. 50–57.

33. Илларионов А.И., Деркач А.А. Токсикодинамика медоносной пчелы при различных путях поступления неоникотиноидиых инсектицидов в организм насекомых // Вестник Воронежского государственного аграрного университета. – 2009. – Вып. 1 (20). – С. 23–28.

34. Synergistic mortality between a neonicotinoid insecticide and an ergosterol-biosynthesis-inhibiting fungicide in three bee species / F. Sgolastra, P. Medrzycki, L. Bortolotti [et al.] // J. Pest. Manag. Sci. – 2017. – Vol. 73. – P. 1236–1243. – doi: 10.1002/ps.4449.

35. Ricke D.F., Lin C.H., Johnson R.M. Pollen Treated with a Combination of Agrochemicals Commonly Applied During Almond Bloom Reduces the Emergence Rate and Longevity of Honey Bee (Hymenoptera: Apidae) Queens // J. Insect Sci. – 2021. – Vol. 21(6) – P. 5. – DOI: 10.1093/jisesa/ieab074. PMID: 34723328.

36. Iwasaki J.M., Hogendoorn K., Iwasaki J.M. Non-insecticide pesticide impacts on bees : A review of methods and reported outcomes // Agriculture, Ecosystems & Environment. – 2021. – Vol. 314. – doi: 10.1016/j.agee.2021.107423.

37. Tosi S., Nieh J.C. Lethal and sublethal synergistic effects of a new systemic pesticide, flupyradifurone (Sivanto(R)), on honeybees // Proceedings. Biological Sciences. – 2019. – Vol. 286. – doi: 10.1098/rspb.2019.0433.

38. Effects of sublethal doses of glyphosate on honeybee navigation / M.S. Balbuena, L. Tison, M.L. Hahn [et al.] // The Journal of experimental biology. – 2015. – Vol. 218 (17). – P. 2799–2805.

39. Honey bee queen health is unaffected by contact exposure to pesticides commonly found in beeswax / A. McAfee, J.P. Milone, B. Metz [et al.] //Sci Rep. – 2021. – Jul 26, Vol. 11 (1). – DOI: 10.1038/s41598-021-94554-1.

40. Milone J.P., Tarpy D.R. Effects of developmental exposure to pesticides in wax and pollen on honey bee (Apis mellifera) queen reproductive phenotypes // Sci Rep. – 2021. – Vol. 11 (1). – P. 1020. – doi: 10.1038/s41598-020-80446-3.

41. Sublethal exposure to clothianidin during the larval stage causes long-term impairment of hygienic and foraging behaviours of honey bees / N. Morfin, P.H. Goodwin, A. Correa-Benitez [et al.] // Apidologie. – 2019. – N 50. – Р. 595–605. – doi: 10.1007/s13592-019-00672-1.

42. Tong L., Nieh J.C., Tosi S. Combined nutritional stress and a new systemic pesticide (flupyradifurone, Sivanto(R)) reduce bee survival, food consumption, flight success, and thermoregulation // Chemosphere. – 2019. – Vol. 237. – P. 124408. – doi: 10.1016/j.chemosphere.2019.124408.

43. Деркач А.А., Илларионов А.И. Обоснование приемов защиты медоносной пчелы от инсектицидов в агроценозах // Защита и карантин растений. – 2021. – № 12. – С. 7–10.

44. Осинцева Л.А. Экология медоносной пчелы, Apis mellifera L.: влияние пестицидов и других антропогенных факторов. – Новосибирск, 1999. – 45 с.

45. Toxicity of neonicotinoid insecticides on different honey bee genotypes D. Laurino, A. Manino, A. Patetta [et al.] // Bulletin of Insectology. – 2013. – Vol. 66 (1). – P. 119–126.

46. Organic beekeeping in Russia / L.A. Osintseva, V.L. Petukhov, A.I. Zheltikov [et al.] // BIO Web Conf. – 2021. – Vol. 36: International Scientific and Practical Conference “Fundamental Scientific Research and Their Applied Aspects in Biotechnology and Agriculture” (FSRAABA 2021). – DOI: 10.1051/bioconf/20213606022; https://www.bio-conferences.org/articles/bioconf/abs/2021/08/bioconf_fsraaba2021_06022/bioconf_fsraaba2021_06022.html.

47. The rejection of synthetic pesticides in organic farming has multiple benefits / C.A. Brühl, J.G. Zaller, M. Liess [et al.] // Trends in Ecology & Evolution. – 2021. – doi: 10.1016/j.tree.2021.11.001.

48. Organic farming positively affects honeybee colonies in a flower-poor period in agricultural landscapes / D. Wintermantel, J.-F. Odoux, J. Chadœuf [et al.] // J. Appl. Ecol. – 2019. – Vol. 56. – P. 1960–1969. doi: 10.1111/1365-2664.13447.

49. Осинцева Л.А. Кормовая база пчеловодства Новосибирской области. – Новосибирск, 2005. – 74 с.

50. Characterization of Apis mellifera Gastrointestinal Microbiota and Lactic Acid Bacteria for Honeybee Protection-A Review / A. Nowak, D. Szczuka, A. Górczyńska [et al.] // Cells. – 2021. – Mar 22, Vol. 10 (3). – P. 701. – DOI: 10.3390/cells10030701. PMC article.