Лаговирусные инфекции зайцев и кроликов: обзор литературы и эпизоотическая ситуация в мире и России

Вирусная геморрагическая болезнь кроликов (RHD, ВГБК) и синдром коричневой печени европейского зайца (EBHS) представляют собой две схожие болезни, поражающие животных семейства зайцевые, вызываемые близкородственными лаговирусами и проявляющиеся острой и летальной формой гепатита и тромбогеморрагическим синдромом во всех органах, особенно в легких и печени. Эти два вируса тесно связаны генетически и антигенно и имеют приблизительно 76% идентичности. Возбудителем EBHS является вирус генотипа GII.1. К нему восприимчивы различные виды рода зайцев и флоридские кролики. ВГБК вызывают вирусы двух генотипов: RHDV-GI.1 и RHDV-GI.2. Первый генотип (RHDV-GI.1) строго специфичен для кроликов, в то время как второй (RHDV-GI.2) имеет более широкий круг восприимчивых животных и поражает не только зайцевых, но и барсуков обыкновенных и рыжебрюхих кабарог. Кроме того, из-за отсутствия перекрестного иммунитета между RHDV-GI.1 и RHDV-GI.2 и широкого круга хозяев второй генотип вытесняет первый из восприимчивых популяций, что делает его в эпизоотологическом плане более опасным. Болезни имеют высокую заболеваемость и высокую летальность – до 90%. С учетом высокой устойчивости вируса в окружающей среде, болезнь способна нанести серьёзный экономический ущерб. Контроль болезней эффективно реализуется с помощью вакцинации и общих карантинных и профилактических мер. Однако это касается только ВГБК первого и второго типа, против которого существуют вакцины. Вакцины против синдрома коричневой печени европейского зайца в настоящее время не разработаны.

1. Virus taxonomy: Classification and Nomenclature of Viruses / M.J. King, A. M. Q. Adams, E.B. Carstens, E.J. Lefkowitz // Ninth Report of the International Committee On Taxonomy of Viruses. – Elsevier Academic Press, San Diego, 2012. – P. 977–986.

2. Field and experimental data indicate that the eastern cottontail (Sylvilagus floridanus) is susceptible to infection with European brown hare syndrome (EBHS) virus and not with rabbit haemorrhagic disease (RHD) virus/ A. Lavazza, –P. Cavadini, I. Barbieri, [et all.] // Veterinary Research. – 2015. –Vol. 13. – DOI: 10.1186/s13567-015-0149-4.

3. Proposal for a unifiedclassification system and nomenclature of lagoviruses / J. Le Pendu, J. Abrantes i [et al.] // Journal of General Virology. – 2017. – Vol. 98 (7). – P. 1658–1666. – DOI: 10.1099/jgv.0.000840.

4. Macrophage tropism of rabbit hemorrhagic disease virus is associated with vascular pathology / F. Ramiro-Ibáñez, J.M. Martín-Alonso, P. García Palencia, F. Parra, C. Alonso // Virus Res. – 1999. – Vol. 60 (1). – P. 21–28. – DOI: 10.1016/S0168-1702(98)00144-0.

5. Rabbit hemorrhagic disease virus 2 (RHDV-GI.2; GI.2) is replacing endemic strains of RHDV in the Australian landscape within 18 months of its arrival / J. Mahar, E. Hall, R.N. Peacock [et al.] // Journal of Virology. – 2018. – Vol. 92 (2). – P. 1374–1417. – DOI: 10.1128/jvi.01374-17.

6. Arrival of rabbit haemorrhagic disease virus 2 to northern Europe: Emergence and outbreaks in wild and domestic rabbits (Oryctolagus cuniculus) in Sweden / A.S. Neimanis, H. Ahola, S. Zohari [et al.] // Transboundary and Emerging Diseases. – 2018. – Vol. 65(1). – P. 213–220. – DOI: 10.1111/tbed.12650.

7. Proposal for a Unified Classification System and Nomenclature of Lagoviruses/ J. Le Pendu, J. Abrantes, S. Bertagnoli, J.S. Guitton, [et all.] // J. Gen. Virol. – 2017. – P. 1658–1666. – DOI: 10.1099/jgv.0.000840.

8. Molecular Evolution and Antigenic Variation of European Brown Hare Syndrome Virus (EBHSV) / A.M. Lopes, L. Capucci, D. Gavier-Widén, G. le Gall-Reculé [et al.] // Virology. – 2014. – P. 468–470. – DOI: 10.1016/j.virol.2014.08.002.

9. Comparative analysis of rabbit hemorrhagic disease virus (RHDV) and new RHDV-GI.2 virus antigenicity, using specific virus-like particles / J. Bárcena, B. Guerra, I. Angulo, J. González, [et al.] // Vet Res. – 2015. – Vol. 46. – P. 106. – doi.org/10.1186/s13567-015-0245-5.

10. Overcoming Species Barriers: An Outbreak of Lagovirus Europaeus GI.2/RHDV-GI.2 in an Isolated Population of Mountain Hares (Lepus Timidus) / A.S. Neimanis, H. Ahola, U.L. Pettersson, A.M. Lopes [et al.] // BMC Vet. Res. – 2018. – Vol. 14. – P. 1–12. – DOI: 10.1186/s12917-0181694-7.

11. Spillover events of rabbit haemorrhagic disease virus 2 (recombinant GI.4P-GI.2) from Lagomorpha to Eurasian badger / F.A. Abade Dos Santos, A. Pinto, T. Burgoyne [et al.] // Transboundary and Emerging Diseases. – 2022. – Vol. 69. – P. 1030–1045. – DOI:10.1111/tbed.14059.

12. Rabbit Hemorrhagic Disease Virus Isolated from Diseased Alpine Musk Deer (Moschus sifanicus) / S. Bao, K. An, C. Liu [et al.] // Viruses. – 2020. – Vol. 12 (8). – P. 897. – doi.org/10.3390/v12080897.

13. Experimental transmission of rabbit haemorrhagic disease virus (RHDV) from rabbit to wild mice (Mus spretus and Apodemus sylvaticus) under laboratory conditions / G. Rocha, F. Alda, A. Pagés, T. Merchán // Infection, Genetics and Evolution. – 2017. – Vol. 47. – P. 94–98. – https://doi.org/10.1016/j.meegid.2016.11.016.

14. Detection of rabbit haemorrhagic disease virus (RHDV) in nonspecific vertebrate hosts sympatric to the European wild rabbit (Oryctolagus cuniculus) / T. Merchán, G. Rocha, F. Alda, E. Silva [et al.] // Infection, Genetics and Evolution. – 2011. – Vol. 11, Is. 6, – P. 1469–1474. – https://doi.org/10.1016/j.meegid.2011.05.001.

15. Lagovirus europeus GI.2 (rabbit hemorrhagic disease virus 2) infection in captive mountain hares (Lepus timidus) in Germany / B. Melanie, T.J. Sonja, H. Kueck [et al.] // BMC Vet Res 16. – 2020. – doi.org/10.1186/s12917-020-02386-4.

16. Binding of Rabbit Hemorrhagic Disease Virus to Antigens of the ABH Histo-Blood Group Family / N. Ruvoën-Clouet, J.P. Ganière, G. André-Fontaine [et al.] // J. Virol. – 2000. – P. 11950–11954. – DOI: 10.1128/jvi.74.24.11950-11954.2000

17. Seroepidemiologische Untersuchungen zur Verbreitung des European Brown Hare Syndrome (EBHS) und der Rabbit Haemorrhagic Disease (RHD) in Feldhasenbeständen ausgewählter Reviere in der Bundesrepublik Deutschland / U. Eskens, K. Frölich, B. Kugel [et al.] // Zeitschrift für Jagdwissenschaft. – 2000. – Vol. 46. – P. 61–72. – doi.org/10.1007/BF02241569.

18. Frölich K., Lavazza A. European brown hare syndrome // Lagomorph Biology. – Springer, Berlin/ Heidelberg. Germany, 2008. – P. 253–261. – DOI: 10.1007/978-3-540-72446-9_17.

19. Red foxes (Vulpes Vulpes) feeding brown hares (Lepus Europaeus) infected by European Brown hare syndrome virus (EBHSv) might be involved in the indirect transmission of the disease/ M. Chiari, S. Molinari, P. Cavadini [et al.] // Eur. J. Wildl. Res. – 2016. – DOI:10.1007/s10344-0161055-4.

20. Recherche du virus de la maladie hémorrhagique virale du lapin (RHD) chez le renard et rôle des canidés domestiques dans la transmission de la maladie / M.D.C. Simón, R. Muguruza, J.L. Alonso [et al.] // Rec. Méd. Vét. – 1994. – Vol. 179. – P. 841–845.

21. Potential role of wolf (Canis lupus) as passive carrier of European brown hare syndrome virus (EBHSV) / F. Di Profio, I. Melegari, V. Sarchese [et al.] // Research in Veterinary Science. – 2018. – Vol. 117. – P. 81–84. – DOI: 10.1016/j.rvsc.2017.11.016.

22. A new viral disease in rabbits / S.J. Liu, H.P. Xue, B.Q. Pu, N.H. Qian // Animal Husbandry and Veterinary Medicine (Xumu yu Shouyi). – 1984. – Vol. 16, N 6. – P. 253–255.

23. Rabbit haemorrhagic disease (RHD) and rabbit haemorrhagic disease virus (RHDV) / J. Abrantes, W. van der Loo, J. Le Pendu [et al.] // Vet Res. – 2012. – N 43 (12). – doi.org/10.1186/1297-971643-12.

24. Molecular evolution and antigenic variation of European brown hare syndrome virus (EBHSV) / A.M. Lopesa, L.C. Dolores, G.-W. Ghislaine, Le Gall-Reculégh [et al.] // Virology. – 2014. – Vol. 468–470. – P. 104–112. – DOI: 10.1016/j.virol.2014.08.002.

25. Emergence of anew lagovirus related to rabbit haemorrhagic disease virus / Le Gall-Reculé, G. Lavazza, A. Marchandeau [et al.] // Veterinary Research. – 2013. – Vol. 81. – P. 44–81. – doi.org/10.1186/1297-9716-44-81.

26. Evidence for European brown hare syndrome virus introduction with translocated brown hares (Lepus europaeus): implications for management of restocking operations / V. Spyrou, C. Stamatis, P. Birtsas [et al.] // Wildlife Research, – 2013. – Vol. 40 (7). – P. 545. – DOI: 10.1071/WR12152.

27. Emergence of rabbit haemorrhagic disease virus 2 in the archipelago of Madeira / C.L. Carvalho, S. Silva, P. Gouveia [et al.] // Portugal. Virus Genes. – 2017. – N 53. – P. 922–926. – doi. org/10.1007/s11262-017-1483-6.

28. Incursionof RHDV-GI.2-like variant in great Britain / D.G. Westcott, J.P. Frossard, D. Everest [et al.] // Vet. Rec. – 2014. – N 174. – P. 333. – DOI: 10.1136/vr.g2345.

29. Detection and molecular characterization of a first isolate of rabbit haemorrhagic disease virus in Nigeria / O.B. Daodu, J.O. Shaibu, A.B. Richards [et al.] // Trop Anim Health Prod. – 2021. – N 53. – P. 185. doi.org/10.1007/s11250-021-02606-5.

30. Emerging RHDV-GI.2 suppresses the impact of endemic and novel strains of RHDV on wild rabbit populations / S. David, L. Ramsey, T. Cox [et al.] // J Appl Ecol. – 2020. – P. 630–641. – doi. org/10.1111/1365-2664.13548.

31. Ambagala A., Schwantje H., Laurendeau S. Incursions of rabbit haemorrhagic disease virus 2 in Canada-Clinical, molecular and epidemiological investigation // Transboundary and Emerging Diseases. – 2021. – N 68 (4). – P. 1711–1720. – DOI: 10.1111/tbed.14128.

32. Comparative analysis of rabbit hemorrhagic disease virus (RHDV) and new RHDV-GI.2 virus antigenicity, using specific virus-like particles / J. Bárcena, B. Guerra, I. Angulo [et al.] // Vet Res. – 2015. – Vol. 106, N 46 (106). – doi.org/10.1186/s13567-015-0245-5.

33. Emergence of rabbit haemorrhagic disease virus 2 in China in 2020 / B. Hu, H. Wei, Z. Fan [et al.] // Vet Med Sci. – 2021. – P. 236–239. – DOI: 10.1002/vms3.332.

34. Вспышка заболевания, вызванная вирусом геморрагической болезни кроликов 2-го генотипа на территории РФ / А.Н. Мухин, А.Г. Южаков, Е.В. Селезнева [и др.] // Аграрная наука. – 2021. – № 4. – С. 25–27. – doi.org/10.32634/0869-8155-2021-348-4-25-27.

35. Immunisation against RHDV-GI.2 Induces Protection against Disease but Not Infection / R.N. Hall, T. King, W. Tiffany O’Connor [et al.] // Vaccines 9. – 2021. – N 10. – P. 1197. – doi. org/10.3390/vaccines9101197.

36. Биологические и генетические особенности актуального для Российской Федерации вируса геморрагической болезни кроликов / И.А. Сливко, Е.А. Балашова, С.П. Живодёров [и др.] // Ветеринария. – 2020. – № 8. – С. 20–25.

37. The discovery of three new hare lagoviruses reveals unexplored viral diversity in this genus / E.M. Jackie, N.H. Robyn, S. Mang [et al.] // Virus Evolution. – 2019. – Vol. 5, Is. 1. – vez005. – doi. org/10.1093/ve/vez005.

38. Spillover events of infection of Brown hares (Lepus europaeus) with rabbit Haemorrhagic disease type 2 virus (RHDV-GI.2) caused sporadic cases of an European Brown hare syndromelike disease in Italy and Spain / R. Velarde, P. Cavadini, A. Neimanis [et al.] // Transbound Emerg Dis. – 2017. – Vol. 64 (6). – 1750–1761.

39. Establishment of a duplex TaqMan RT-PCR for the differential detection of RHDV GI.1 and GI.2. / J. Zhou, Ma. Yanjun, M. Wang [et al.] // Journal of Virological Methods. – 2022. – Vol. 304. – doi.org/10.1016/j.jviromet.2022.114526.

40. Ueda K., Park H., Ochiai K., Itakura C. Disseminated intravascular coagulation (DIC) in rabbit haemorrhagic disease // Jpn. J. Vet. Res. – 1992. – P. 133–141.

41. Niedźwiedzka-Rystwej P., Deptuła W. Apoptosis of Peripheral Blood Leukocytes from Rabbits Infected with Non-Haemagglutinating Strains of Rabbit Haemorrhagic Disease Virus (RHDV) // Vet. Immunol. Immunopathol, -2012. №149, –P. 54–57, -doi: 10.1016/j.vetimm.2012.06.012.

42. Teixeira L., Marques R.M., Águas A.P., Ferreira P. G. Regulatory T Cells Are Decreased in Acute RHDV Lethal Infection of Adult Rabbits // Vet. Immunol. Immunopathol. – 2012. – № 148. – P. 343–347. – doi: 10.1016/j.vetimm.2012.05.006.

43. Fuchs A., Weissenbock H. Comparative histopathological study of rabbit haemorrhagic disease (RHD) and European brown hare syndrome (EBHS) // J Comp Pathol. – 1992. – Vol. 107 (1), –P. 103–113.

44. RHDV-GI.2 overcoming RHDV immunity in wild rabbits (Oryctolagus cuniculus) in Australia / D. Peacock, J. Kovaliski, R. Sinclair [et al.] // Vet. Rec. – 2017. – N 180, – P. 280, – DOI: 10.1136/vr.104135.